Evidência de transferência horizontal de genes entre simbiontes obrigatórios de nódulos foliares

The ISME Journal volume 10, páginas 2092–2105 (2016)Cite este artigo

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Bactérias do gênero Burkholderia estabelecem uma simbiose obrigatória com espécies de plantas das famílias Rubiaceae e Primulaceae. As bactérias, alojadas nas folhas, são transmitidas hereditariamente e ainda não foram cultivadas. Sequenciamos e comparamos os genomas de oito simbiontes bacterianos de nódulos foliares da família de plantas Rubiaceae. Todos os genomas exibem características consistentes com a erosão do genoma. Genes potencialmente envolvidos na biossíntese de kirkamida, um aminociclitol inseticida C7N, são conservados na maioria dos simbiontes de Rubiaceae. No entanto, alguns perderam parcialmente a via da kirkamida devido à erosão do genoma e são incapazes de sintetizar o composto. A síntese de Kirkamida não é, portanto, responsável pela natureza obrigatória da simbiose. Mais importante ainda, encontramos evidências de eventos de transferência horizontal de genes (HGT) intra-clado que afetam genes do metabolismo secundário. Isto indica que um fluxo gênico substancial pode ocorrer nos estágios iniciais após a restrição do hospedeiro nas simbioses dos nódulos foliares. Propomos que eventos de troca de hospedeiros e transferências conjugativas de plasmídeos poderiam ter promovido esses HGTs. Esta análise genômica de simbiontes de nódulos foliares fornece, pela primeira vez, novos insights sobre a evolução do genoma de simbiontes obrigatórios em seus estágios iniciais de associação com plantas.

Muitos micróbios podem estabelecer uma ampla gama de interações benéficas com as plantas, muitas vezes contribuindo para a nutrição das plantas, por exemplo, aquisição de minerais ou fixação de nitrogênio, ou defesa das plantas através da síntese de metabólitos secundários (Sachs e Simms, 2006). A maioria dessas associações mutualísticas são facultativas e têm sido amplamente estudadas (Philippot et al., 2013).

Em contraste com as simbioses animais, onde o ciclo de vida do simbionte está frequentemente ligado ao hospedeiro, as simbioses com transmissão vertical são extremamente raras em plantas superiores (Leigh, 2010). Existe apenas um caso conhecido em que o simbionte bacteriano é transmitido verticalmente e sua presença é crítica para o desenvolvimento do hospedeiro. Esta simbiose única se estabelece entre bactérias do gênero Burkholderia e algumas espécies da família Rubiaceae e Primulaceae.

A simbiose dos nódulos foliares é caracterizada pela presença de estruturas especializadas dentro das folhas chamadas galhas ou nódulos foliares (Miller, 1990). Esta associação foi descrita em três gêneros de Rubiaceae: Psychotria, Pavetta e Sericanthe (Lemaire et al., 2012). As espécies noduladas são endêmicas da África tropical e subtropical, com a maioria dos Psychotria nodulados encontrados em habitats de savana (Lachenaud, 2013). Estudos morfológicos e ontológicos no início do século 20 revelaram a presença de bactérias extracelulares nos nódulos foliares de Psychotria (Zimmermann, 1902; Von Faber, 1912). Estas bactérias foram ainda detectadas em todas as fases da vida da planta, sugerindo um ciclo simbiótico fechado, no qual os simbiontes bacterianos poderiam ser transmitidos hereditariamente através da colonização das sementes. As bactérias são essenciais para o desenvolvimento das plantas, pois as sementes tratadas com calor germinam em mudas aposimbióticas que não atingem a maturidade e morrem após vários meses (Miller, 1990; Van Oevelen et al., 2001). Por outro lado, as bactérias perderam a sua autonomia e ainda não foram cultivadas fora do hospedeiro. Apenas técnicas moleculares independentes de cultura atribuíram as bactérias simbióticas ao gênero Burkholderia (Van Oevelen et al., 2002).

O genoma de C andidatus Burkholderia kirkii, o simbionte do nódulo foliar de Psychotria kirkii, forneceu novos insights sobre a evolução do genoma e a natureza molecular desta simbiose (Carlier e Eberl, 2012). O genoma do Ca. B. kirkii tem metade do tamanho de outras Burkholderia associadas a plantas de vida livre intimamente relacionadas e contém uma enorme quantidade de pseudogenes e elementos transponíveis (Carlier e Eberl, 2012). Essas propriedades são comuns em simbiontes recentemente evoluídos e transmitidos verticalmente, como o cianobionte obrigatório da samambaia aquática Azolla filiculoides (Ran et al., 2010), o simbionte facultativo da mosca tsé-tsé Sodalis glossinidius (Belda et al., 2010) ou o pulgão Cinara tujafilina co-obriga o simbionte Serratia symbiotica (Manzano-Marín e Latorre, 2014), sugerindo que Ca. B. kirkii mudou recentemente para um estilo de vida restrito ao hospedeiro. O processo de redução do genoma está bem documentado em simbiontes intracelulares obrigatórios de animais, onde se acredita que a restrição do hospedeiro e o isolamento celular de bactérias causam o acúmulo de mutações deletérias, promovem a perda de genes e previnem a transferência horizontal de genes (HGT) (McCutcheon e Moran, 2012 ).