Controle da herança plastidial por fatores ambientais e genéticos

Nature Plants volume 9, páginas 68–80 (2023)Cite este artigo

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Os genomas das organelas citoplasmáticas (mitocôndrias e plastídios) são herdados maternamente na maioria dos eucariotos, excluindo assim os genomas organelares dos benefícios da reprodução sexual e recombinação. Os mecanismos subjacentes à herança materna são em grande parte desconhecidos. Aqui demonstramos que dois mecanismos de ação independente garantem a herança materna do genoma do plastídio (cloroplasto). Realizando triagens genéticas em larga escala para a transmissão dos plastídios paternos, descobrimos que o leve estresse por frio durante a gametogênese masculina leva ao aumento da entrada dos plastídios paternos nas células espermáticas e aumenta fortemente a transmissão dos plastídios paternos. Mostramos ainda que a herança dos genomas dos plastídios paternos é controlada pela atividade de uma exonuclease que degrada o genoma durante a maturação do pólen. Nossos dados revelam que (1) a herança materna se decompõe sob condições ambientais específicas, (2) um mecanismo de exclusão de organelas e um mecanismo de degradação do genoma atuam em conjunto para prevenir a transmissão paterna de genes plastidiais e (3) a herança plastidial é determinada por genes complexos. interações ambientais.

Os genomas citoplasmáticos são herdados maternamente na maioria dos eucariotos1,2. Acredita-se geralmente que a herança uniparental das organelas e de seus genomas os torna sistemas genéticos de reprodução assexuada . Espera-se que a falta de recombinação sexual leve ao eventual colapso mutacional dos genomas organelares, um fenômeno amplamente conhecido como catraca de Muller6,7,8. Isto deve-se à acumulação de mutações deletérias que não podem ser separadas de mutações benéficas (que ocorrem apenas raramente) e podem ser consideradas como um caso de “carona genética”9. Embora devam existir forças evolutivas que expliquem a forte prevalência da herança uniparental, também devem existir mecanismos compensatórios que permitam que os genomas organelares escapem à fusão mutacional.

Nas plantas, os dois genomas organelares (plastídios e mitocôndrias) apresentam taxas de mutação mais baixas que os genomas nucleares . Baixas taxas de mutação reduzem a carona genética e, assim, desaceleram a catraca de Muller8. Recentemente, a vigilância precoce de mutações e a indução do reparo de recombinação (dependente da proteína MSH1) foram propostas como parte de uma explicação mecanicista para as baixas taxas de mutação em organelas vegetais . No entanto, embora baixas taxas de mutação possam desacelerar a catraca de Muller, elas não podem impedi-la totalmente de girar. Além disso, existem táxons vegetais excepcionais, como Plantago, Silene e Pelargonium, onde as taxas de mutação do genoma organelar são fortemente elevadas . Juntas, estas observações e considerações sugerem que provavelmente são necessários mecanismos adicionais para prevenir o colapso mutacional nas plantas.

Além das baixas taxas de mutação, episódios de herança biparental de organelas também poderiam potencialmente neutralizar a catraca de Muller. A transmissão biparental de organelas que podem se fundir (como as mitocôndrias das plantas) lhes permitiria participar do sexo e da recombinação, proporcionando assim a capacidade de gerar genomas com combinações favoráveis ​​de mutações e reduzir a carona genética. Embora a fusão de plastídios de plantas com sementes seja raramente observada 17,18,19, a herança biparental poderia ajudar a resolver conflitos citonucleares , permitir a captura do genoma plastidial 21,22 e contribuir para a evolução adaptativa .

Embora a herança materna seja a regra geral, a herança biparental estável surgiu várias vezes de forma independente na evolução de animais e plantas25,26,27,28,29. Por exemplo, as plantas com sementes Medicago e Pelargonium apresentam transmissão biparental frequente27,30. Além disso, mesmo em espécies de plantas com herança predominantemente materna, como o tabaco (Nicotiana tabacum) e Arabidopsis thaliana, a transmissão ocasional de plastídios através do pólen ('vazamento paterno') foi documentada, embora em frequências muito baixas31,32. As razões e as forças seletivas que moldaram a herança de organelas uniparentais (embora ainda permitam vazamentos paternos ocasionais), bem como as forças que impulsionam as mudanças evolutivas no modo de herança organelar, são completamente desconhecidas.